Le support de l'information génétique : les expériences de Griffith, puis d'Avery, MacLeod et McCarty

Une bactérie inoffensive acquiert d'une bactérie morte un caractère qu'elle transmet à sa descendance. Quatre constituants peuvent porter ce caractère. Chacun est détruit tour à tour dans la préparation active, et l'on regarde si l'activité disparaît avec lui.

L'expérience de Frederick Griffith (1928)

Ce que l'on sait avant l'expérience

Streptococcus pneumoniae, ou pneumocoque, est une bactérie responsable de pneumonies chez l'être humain et mortelle pour la souris. Elle se présente sous deux formes, que l'aspect des colonies obtenues en culture suffit à distinguer.

Le caractère est héréditaire dans les deux cas. Cultivée, une souche S donne des bactéries S. Une souche R donne des bactéries R.

Quatre lots de souris reçoivent chacun une préparation différente. Les trois premiers servent de témoins. Ils établissent séparément l'effet des bactéries S vivantes, celui des bactéries R vivantes, et celui des bactéries S tuées par la chaleur. Le quatrième lot associe deux préparations dont chacune, administrée seule, laisse la souris en vie.

Étape 1 sur 6
pneumocoque de forme S, capsulé, de type III pneumocoque de forme R, sans capsule pneumocoque tué par la chaleur

Le constat

Les trois témoins écartent chacun une explication simple. Le deuxième établit que les bactéries R vivantes, seules, ne tuent pas. Le troisième établit que les bactéries S tuées par la chaleur ne tuent pas davantage, et qu'aucune d'elles n'a survécu au traitement thermique. Le quatrième lot ne contient donc, au moment de l'injection, aucune bactérie virulente vivante.

Pourtant la souris meurt, et son sang contient des pneumocoques vivants et capsulés. L'examen sérologique de ces bactéries montre qu'elles sont de type III, celui de la souche tuée, alors que la souche vivante injectée dérivait du type II. Le caractère n'a donc pas été improvisé par les bactéries R : il provient des bactéries mortes.

Mises en culture, ces bactéries capsulées donnent des bactéries capsulées de type III. Le caractère acquis est transmis à la descendance. Il ne s'agit pas d'une modification passagère de l'aspect des bactéries, mais d'une modification héréditaire. Griffith nomme transformation ce passage d'une forme à l'autre.

Un constituant des bactéries tuées confère à des bactéries vivantes un caractère nouveau, précis, et transmis à leur descendance. Ce constituant est appelé principe transformant.

L'expérience de Griffith établit l'existence du principe transformant, mais ne dit rien de sa nature. Or une bactérie tuée par la chaleur reste un mélange de tous ses constituants : protéines, polysaccharides, lipides, acides nucléiques. L'enjeu dépasse la virulence du pneumocoque. Le constituant qui transporte un caractère héréditaire d'une cellule à l'autre est le support matériel de l'information génétique.

De quelle nature chimique est le principe transformant, et comment l'identifier parmi tous les constituants d'une bactérie ?

L'identification du principe transformant (Avery, MacLeod et McCarty, 1944)

Les quatre modèles mis à l'épreuve

« Le principe transformant est une protéine » est une hypothèse. Énoncée seule, elle ne dit rien de ce que l'on devrait observer. Elle devient testable dès qu'on lui adjoint ce que l'on sait de la molécule invoquée : ce qui la détruit, ce dont elle est faite, les réactions chimiques qui la caractérisent. L'hypothèse, la molécule candidate avec ses propriétés connues, et la règle qui les relie forment ensemble un modèle hypothétique. Quatre familles de molécules peuvent, en 1944, prétendre au rôle.

Une protéine

Polymère d'acides aminés. Contient du soufre, pas de phosphore. Hydrolysée par la trypsine et la chymotrypsine. Réactions du biuret et de Millon positives. Maximum d'absorption vers 280 nm.

Le polysaccharide capsulaire

Polymère d'oses. Ni azote ni phosphore. Hydrolysé par une enzyme spécifique du type III. Précipite avec l'antisérum dirigé contre ce type. C'est le constituant qui réalise le caractère transmis.

L'ARN

Chaîne de nucléotides à ribose. Rapport de masse azote sur phosphore voisin de 1,7. Hydrolysé par la ribonucléase. Réaction à l'orcinol positive, qui décèle le ribose. Maximum d'absorption vers 260 nm.

L'ADN

Chaîne de nucléotides à désoxyribose. Même rapport azote sur phosphore que l'ARN. Hydrolysé par la désoxyribonucléase. Réaction de Dische à la diphénylamine positive, qui décèle le désoxyribose. Maximum d'absorption vers 260 nm.

En 1944, l'ordre de plausibilité est l'inverse de celui que l'expérience établira. Les protéines sont formées de vingt acides aminés différents, dont l'ordre peut varier sans limite : elles passent pour les seules molécules assez diverses pour porter une information. L'ADN est tenu pour un polymère monotone, selon l'hypothèse du tétranucléotide défendue par Phoebus Levene, qui le décrit comme la répétition régulière des quatre mêmes nucléotides.
Le test de transformation et les épreuves

Griffith opérait sur la souris et lisait le résultat sur sa mort. Avery, MacLeod et McCarty transportent la transformation en tube. Des pneumocoques R vivants sont cultivés dans un milieu additionné de sérum et de l'extrait à éprouver, puis la culture est étalée sur milieu solide. Des colonies à surface lisse apparaissent : la transformation a eu lieu. Le type sérologique de ces colonies est vérifié au moyen d'un antisérum dirigé contre le type III.

Ce déplacement autorise à traiter l'extrait de toutes les manières imaginables avant de le tester. Le révélateur est en outre d'une sensibilité extrême : une seule bactérie transformée donne une colonie visible. L'activité est décelée jusqu'à 0,003 microgramme d'extrait purifié, soit une concentration finale d'une partie pour six cents millions.

L'extrait est d'abord purifié. Les pneumocoques S de type III sont tués par la chaleur, leurs constituants solubles extraits, puis les protéines dénaturées au chloroforme et écartées. Le polysaccharide capsulaire est détruit par une enzyme spécifique du type III, l'ARN par la ribonucléase. L'alcool éthylique fait enfin précipiter la matière active sous forme de fibres. Aucune purification ne prouve cependant l'absence totale d'un contaminant. La démonstration ne repose donc pas sur la pureté de la préparation, mais sur des traitements sélectifs : chaque candidat est détruit à son tour dans la préparation active, et l'on observe si l'activité disparaît avec lui.

Conséquence vérifiable. Si le principe transformant est la molécule X, alors l'enzyme qui hydrolyse X abolit l'activité transformante, et toute enzyme qui laisse X intacte la conserve. Chaque épreuve détruit un seul candidat : un seul modèle y attend donc la disparition de l'activité, les trois autres attendent qu'elle demeure. La prédiction qui distingue est toujours celle qui annonce la disparition.

Étape 1 sur 6
colonie lisse, pneumocoque capsulé de type III colonie rugueuse, pneumocoque sans capsule activité transformante conservée activité transformante abolie Les quatre fiches de droite n'ont pas de teinte propre : elles se distinguent par leur nom. Le gris y signale un modèle réfuté.

Les résultats attendus et les résultats observés

Résultat que chaque modèle conduit à attendre, et résultat obtenu par Avery, MacLeod et McCarty en 1944
Épreuve Une protéineLe polysaccharideL'ARNL'ADN Résultat observé
Trypsine et chymotrypsine activité abolieconservée conservéeconservée la transformation se produit toujours
Ribonucléase conservéeconservée activité abolieconservée la transformation se produit toujours
Enzyme du polysaccharide de type III conservéeactivité abolie conservéeconservée la transformation se produit toujours
Désoxyribonucléase conservéeconservée conservéeactivité abolie la transformation ne se produit plus
Rapport de masse azote sur phosphore pas de phosphoreni azote ni phosphore voisin de 1,7voisin de 1,7 de 1,58 à 1,75 selon les préparations
Réactions caractéristiques et absorption biuret et Millon positifs, 280 nm précipitation avec l'antisérum de type III orcinol positif, 260 nm Dische positif, 260 nm biuret et Millon négatifs, Dische positif, orcinol négatif, 260 nm

Les quatre premières épreuves sont des hydrolyses sélectives. Chacune détruit un seul candidat, et met donc en cause un seul modèle. Les deux dernières ne procèdent pas par destruction, mais par identification de la matière purifiée. Elles séparent les acides nucléiques des deux autres candidats. Elles ne distinguent pas l'ARN de l'ADN, dont le rapport azote sur phosphore et le maximum d'absorption sont les mêmes. Seule la réaction du sucre les sépare : la diphénylamine décèle le désoxyribose, l'orcinol décèle le ribose.

Ce que montre la confrontation

Le modèle de la protéine attendait la disparition de l'activité sous l'action des protéases. La transformation se produit pourtant, sans diminution mesurable : le modèle est réfuté. Le modèle de l'ARN est réfuté de la même façon par la ribonucléase, celui du polysaccharide par l'enzyme spécifique du type III.

Traité par la désoxyribonucléase, l'extrait ne transforme plus rien. Un seul des quatre modèles attendait ce résultat, celui qui désigne l'ADN. Les trois autres attendaient au contraire que l'activité demeure. Cette épreuve ne se contente donc pas d'éliminer un candidat : elle apporte la conséquence propre du modèle survivant.

Les analyses achèvent l'identification. Le rapport de masse azote sur phosphore vaut de 1,58 à 1,75 selon les préparations, autour de la valeur de 1,69 calculée pour l'ADN. Les réactions du biuret et de Millon sont négatives, celle de Dische à la diphénylamine positive, celle à l'orcinol négative. Le maximum d'absorption est à 260 nm. Le sucre est donc du désoxyribose, et non du ribose.

Le principe transformant est de l'ADN. Une molécule d'ADN issue d'une bactérie tuée, entrée dans une bactérie vivante d'une autre souche, y apporte un caractère précis, la capsule de type III, et ce caractère est transmis à toute la descendance. L'ADN porte donc l'information génétique.

Le mécanisme mis en évidence par Griffith porte aujourd'hui le nom de transformation bactérienne : une bactérie intègre à son propre génome de l'ADN présent dans le milieu, provenant d'une bactérie morte. C'est un transfert de matériel génétique entre deux bactéries qui ne descendent pas l'une de l'autre.

Ce que l'expérience n'établit pas. La démonstration est un raisonnement par élimination appuyé sur des hydrolyses sélectives, non sur une pureté absolue. Ses contemporains lui ont opposé qu'une trace de protéine, trop faible pour être décelée, pouvait porter l'activité. Cette protéine hypothétique devrait cependant résister à la trypsine et à la chymotrypsine, puis disparaître sous l'action d'une enzyme qui n'agit que sur l'ADN. L'objection de fond était ailleurs : l'hypothèse du tétranucléotide décrivait l'ADN comme un polymère monotone, incapable de porter une information. Elle est ruinée en 1950 par Erwin Chargaff, qui montre que les proportions des quatre bases varient d'une espèce à l'autre. Hershey et Chase apportent en 1952 une confirmation indépendante sur un bactériophage. La conclusion porte enfin sur un caractère, la capsule de type III, chez une espèce, le pneumocoque : c'est la convergence de travaux ultérieurs qui en fera une propriété générale du vivant.